Lucas comenzó su carrera a los 19 años, tras trasladarse a Hollywood después de graduarse en el instituto. Apareció como estrella invitada en varias comedias de televisión a principios de sus 20 años, incluyendo True Colors y Parker Lewis Can’t Lose de la Fox, el drama familiar Life Goes On, y el programa de la CBS Jake and the Fatman.
Otros proyectos incluyeron el thriller de terror Child of Darkness, Child of Light, una adaptación de la novela Virgin de James Patterson, una historia de dos colegialas católicas que se encuentran embarazadas bajo circunstancias misteriosas y sobrenaturales. Tras esta aparición, Lucas colaboró con el productor ejecutivo Steven Spielberg y con el entonces desconocido actor Clive Owen en la TV-movie Class of ’61, que sigue las historias de un grupo de cadetes de West Point en 1861, cuando estalla la Guerra Civil. Lucas interpretó a George Armstrong Custer.
Poco después, debutó en el largometraje Alive, de Frank Marshall, sobre un grupo de jugadores de rugby uruguayos que, tras estrellarse en la cordillera de los Andes, recurren al canibalismo para mantenerse con vida. Tras una breve aparición en la comedia de Patrick Swayze Father Hood, Lucas se trasladó a Australia para interpretar al exaltado primo estadounidense Luke McGregor junto a Andrew Clarke y Guy Pearce en la primera temporada del western familiar Snowy River: La Saga McGregor. Lucas apareció en los 13 episodios de la primera temporada, pero afirmó en una entrevista posterior que, a pesar del ambiente acogedor, echaba de menos los Estados Unidos, y su personaje murió en el segundo episodio de la segunda temporada. A su regreso a Estados Unidos, seguía recibiendo ofertas de novios de instituto/universidad y sentía que no conseguía los papeles apropiados para su edad que buscaba. Mientras trabajaba con George C. Scott en una TV-movie de la serie Heat of the Night, Scott le dijo que tenía que tomar clases de interpretación y desarrollar su talento tanto para el escenario como para la pantalla. Poco después, dejó Hollywood y se trasladó a la ciudad de Nueva York, donde estudió en privado con varios entrenadores de interpretación.
La segunda parte de su carrera comenzó con un papel principal en la película británica de remo True Blue (estrenada en Estados Unidos como Miracle at Oxford), en la que interpretaba a un remero de la Armada que era reclutado junto a otros tres estadounidenses para ayudar a Oxford a ganar su regata anual con Cambridge. A continuación, interpretó papeles relativamente pequeños en los dramas Minotauro y Harvest. Hizo su primera incursión en la comedia en The Definite Maybe, en la que interpretaba a un recién graduado de la universidad que es despedido de su trabajo y trama con un viejo amigo la compra de una casa en los Hamptons.
Apareció como un hombre de negocios americano en la comedia-drama romántica Restless, de Jule Gilfillan. También apareció en una producción off-Broadway de la controvertida obra de Terrence McNally, Corpus Christi, una adaptación de la Pasión en la que el personaje de Jesús (llamado Joshua) y sus discípulos son todos homosexuales. Lucas interpretó el papel de Judas como un depredador gay. Justo antes del estreno de la obra, Lucas fue asaltado y golpeado de camino al teatro para el ensayo general. Interpretó el papel de Judas con vendas ensangrentadas en la nariz rota y los ojos morados. El público pensó que las vendas formaban parte de la obra. Tras una serie de operaciones para restablecer su nariz, empezó a reunir papeles más importantes en películas como American Psycho, El peso del agua, Sesión 9, La bailarina, Cuando aparecen los extraños y Puedes contar conmigo.
Uno de los primeros papeles de Lucas en el cine fue el de Jace «Flash» Dillon en el simulador de vuelo para PC Wing Commander III: Heart of the Tiger.
Lucas se dio a conocer tras sus papeles en Sweet Home Alabama, Una mente maravillosa y como Glenn Talbot en Hulk. Más tarde tuvo un papel protagonista en películas como Glory Road, Poseidón y Stealth. En Glory Road, protagonizó el papel del entrenador de baloncesto Don Haskins, un papel para el que engordó 18 kg.
Su siguiente proyecto fue Muerte enamorada, de Boaz Yakin. Peacock es otra película que protagonizó. Lucas protagonizó en 2009 Tell-Tale, producida por Ridley Scott, una película basada en el cuento «El corazón delator» de Edgar Allan Poe. Ese mismo año, Lucas actuó en la obra de teatro Spalding Gray: Stories Left to Tell. Lucas también completó su segunda colaboración con el documentalista Ken Burns, después de participar en The War de Burns. Otros trabajos documentales de Lucas son Operational Homecoming, Trumbo y Resolved, ganadora del premio del público del Festival de Cine de Los Ángeles. En febrero de 2010, participó en la película de suspense Stolen, de Anders Anderson, en la que interpreta al padre soltero de un niño con problemas mentales, junto a Rhona Mitra y Jon Hamm; la película se estrenó en salas de forma limitada en marzo de 2010. Lucas también coprotagoniza la película de 2010 Sombras y mentiras junto a James Franco y Julianne Nicholson. En 2011, Lucas coprotagonizó con Rachael Taylor la película Red Dog, basada en la historia real de un Kelpie australiano. Lucas ganó un premio Inside Film por su papel. También protagonizó la serie de televisión de la NBC The Firm, que tiene lugar diez años después de la novela de John Grisham en la que se basa. La serie duró una temporada.
En 2013, Lucas protagonizó la comedia-drama independiente The Mend. El debut como director de John Magary se estrenó en South By Southwest en marzo de 2014 con Lucas recibiendo una serie de críticas positivas por su interpretación de Mat, uno de los dos hermanos disfuncionales que chocan en un pequeño apartamento de Harlem. Desde septiembre de 2014 hasta marzo de 2016, Lucas apareció como personaje principal en el drama criminal de la NBC Los misterios de Laura.
En 2018, Lucas fue elegido para un papel recurrente en Yellowstone, como una versión más joven de John Dutton, interpretado por Kevin Costner.
La carrera de Josh Lucas también incluye trabajos de doblaje (o actuación de voz) con Breathe Bible.
Lucas también es propietario y promotor de la empresa Filthy Food con sus amigos Marc y Daniel Singer.
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