Hábitos alimenticios de la tintorera (Prionace glauca) en la costa de Brasil

Hábitos alimenticios de la tintorera (Prionace glauca) en la costa de Brasil

Hábitos alimenticios de la tintorera (Prionace glauca) en la costa de Brasil

Teodoro Vaske JúniorI,*; Rosangela Paula LessaII; Otto Bismarck Fazzano GadigI

IDepartamento de Biologia Marinha, Universidade Estadual Paulista – UNESP, Praça Infante Dom Henrique, s/n, CEP 11330-900, São Vicente, SP, Brasil
IIDepartamento de Pesca, Universidade Federal Rural de Pernambuco – UFRPE, Dois Irmãos, CEP 52171-900, Recife, PE, Brasil

ABSTRACT

Se analizaron los estómagos de 222 tintoreras recogidas a lo largo de la costa brasileña – 116 de la región noreste y 106 de la región sur. Se identificaron un total de 51 taxones de presas. Las presas más importantes en la región sur fueron las ballenas Mysticeti, los teleósteos, el gempylid Ruvettus pretiosus y el nomeid Arioma bondi. Los cefalópodos eran más diversos, con predominio de los migrantes verticales Histioteuthis spp., Cranchiidae y el pulpo epipelágico Ocythoe tuberculata. En la región noreste, las tintoreras consumían principalmente teleósteos, entre ellos el alepisaúrido Alepisaurus ferox y el gempílido Gempylus serpens. Entre los cefalópodos, Histioteuthis spp. y el pulpo epipelágico Tremoctopus violaceus fueron los elementos dominantes. La depredación de presas en cardumen fue ocasional, como se observó en Arioma bondi. Las aves también fueron consumidas en ambas regiones; Puffinus gravis fue el quinto elemento más frecuente en la región noreste. Durante el ciclo de migración reproductiva, las tintoreras probablemente depredan en la termoclina, que es más profunda en la región noreste y más cercana a la superficie en la región sur.

Palabras clave: Elasmobranquio, Carcharhinidae, dieta.

Resumen

Se analizaron los hábitats de 222 tiburones azules capturados a lo largo de la costa brasileña, siendo 116 de la región noroeste y 106 de la región sur. Se identificaron un total de 51 taxones de presas. Los elementos más importantes de la región meridional eran las ballenas Mysticeti, los teleósteos, el pez gempilido Ruvettus pretiosus y el nomido Arioma bondi. Los cefalópodos eran más diversos, con una preferencia por las especies migratorias erguidas Histioteuthis spp., Cranchiidae y el pulpo epipelágico Ocythoe tuberculata. En la región noreste, la tintorera consumía principalmente teleósteos, entre ellos el pez alepisaúrido Alepisaurus ferox y el gempilido Gempylus serpens. Entre los cefalópodos, destacan Histioteuthis spp. y el pulpo epipelágico Tremoctopus violaceus. La depredación en los bancos fue ocasional, como se observó en el caso de Arioma bondi. En ambas regiones también se consumían aves. El Puffinus gravis fue el quinto elemento más frecuente en la región noreste. Durante el ciclo migratorio reproductivo, la tintorera suele depredar en las adyacencias de la termoclina, que es más profunda en la región noreste y más cercana a la superficie en la región sur.

Palabras clave: Elasmobranquio, Carcharhinidae, dieta.

Introducción

La tintorera (Prionace glauca) es la única especie del género Prionace y pertenece a la familia Carcharhinidae, conocida colectivamente como tiburones réquiem (Compagno 1984). Las tintoreras se encuentran en todo el mundo en los océanos templados y tropicales, sobre todo en las aguas superficiales de alta mar (Compagno 1984). Normalmente se caracterizan por ser alimentadores oportunistas y se dice que comen una amplia variedad de presas, incluyendo peces óseos, calamares, aves y carroña de mamíferos marinos (Cortés 1999). La tintorera es la especie de tiburón más pescada del mundo, lo que constituye la mayor fuente de mortalidad de adultos, donde fue evaluada como casi amenazada (UICN 2008).

La especie prefiere los hábitats de alta mar, pero ocasionalmente se ha observado en aguas costeras. Desde 1990, la CPUE (captura por unidad de esfuerzo) de tiburón azul de la flota brasileña con base en Natal (RN) ha sido, en general, aproximadamente un tercio de los valores obtenidos en el sureste de Brasil, lo que confirma el aumento de la abundancia de la especie con la latitud (Amorim et al. 2002, Azevedo et al. 2003, Hazin & Lessa 2005). Debido a su elevada proporción en las capturas comerciales de palangre en todo el mundo, la tintorera es una especie bien estudiada en cuanto a su distribución y migración. Existe información sobre su dieta en todo el mundo, con estudios de biología de la alimentación realizados para el Océano Índico (Gubanov & Grigoryev 1975), California (Tricas 1979, Harvey 1989), el Golfo de Alaska (Le Brasseur 1964), el Atlántico Ecuatorial Sudoccidental (Hazin et al. 1994), el Golfo de Vizcaya, el Canal de la Mancha (Clarke & Stevens 1974) e Irlanda (Macnaughton et al. 1998). Sin embargo, se conoce poco sobre sus hábitos de alimentación en el Atlántico Sur. Sólo existen dos referencias para aguas brasileñas – una para el Índice de Importancia Relativa (IRI) en la región sur (Vaske Jr. & Rincón Fo. 1998) y otra para una lista de presas en la región noreste (Hazin et al. 1994). El objetivo del presente estudio fue recopilar los resultados pasados y presentes del contenido estomacal de las regiones sur y noreste, comparando las dietas de ambas regiones.

Material y Métodos

El área de estudio corresponde a la principal zona de operaciones de palangre en aguas brasileñas, es decir, de 30º a 40º W y 1º N a 9º S (región noreste-NE) y de 40º a 50º W y 25º a 35º S (región sur-S) (Figura 1). Los muestreos se realizaron entre octubre de 1992 y diciembre de 1999 en la región noreste y entre marzo de 2007 y marzo de 2008 en la región sur. Las tintoreras fueron capturadas por palangreros atuneros cebados con sardina, caballa y calamar. Los tiburones fueron recuperados a bordo y se les extrajo el estómago, seccionando la cavidad abdominal desde el intestino hasta el esófago cuando el pez fue eviscerado. Los estómagos se conservaron congelados a bordo y se analizaron en el laboratorio. Se registraron la longitud total (cm), la posición local y la fecha de captura. Se consideró contenido estomacal el material retenido en un tamiz de malla de 1 mm. La plenitud del estómago se registró en base a una escala de cinco puntos estimada como porcentaje de plenitud total: vacío, 25% lleno, 50% lleno, 75% lleno y lleno.

La importancia de cada alimento en la dieta se obtuvo mediante el Índice de Importancia Relativa (IRI) (Pinkas et al. 1971), modificado por el peso en las muestras agrupadas de las especies (Ecuación 1):

en el que %FOi – frecuencia relativa de aparición de cada ítem; %Ni – proporción en número de presas de cada ítem en el total; y %Wi – proporción en peso de cada ítem en el total.

La similitud entre las dietas de las regiones sur y noreste se calculó mediante la medida de MacArthur y Levins con la modificación simétrica de Pianka (Krebs 1989) (Ecuación 2) :

en la que: Ojk = Medida de MacArthur-Levins para los recursos j y k (regiones); pij = La proporción de recursos i es del total de recursos utilizados por la especie j; pik = La proporción de recursos i es del total de recursos utilizados por la especie k.

Resultados

Se analizaron un total de 222 estómagos de tintoreras de la costa brasileña -116 de la región noreste 106 de la región sur. Se obtuvieron las longitudes totales de 84 tintoreras del noreste y 79 tintoreras del sur (Figura 2).

Se identificaron un total de 51 taxones de presas, incluyendo 20 especies de peces, 24 cefalópodos, dos crustáceos y otros cinco grupos (Tabla 1). Las presas más importantes en la región meridional fueron las ballenas Mysticeti y los teleósteos, entre los que se encontraban el gempílido Ruvettus pretiosus y el nomeido Arioma bondi. Los cefalópodos eran más diversos, con un predominio de los migrantes verticales Histioteuthis spp., Cranchiidae y el pulpo epipelágico Ocythoe tuberculata. En la región noreste, las tintoreras consumían principalmente teleósteos, como el alepisaúrido Alepisaurus ferox y el gempílido Gempylus serpens. Entre los cefalópodos, el Histioteuthis spp. y el pulpo epipelágico Tremoctopus violaceus fueron los principales alimentos. La depredación de cardúmenes fue ocasional, como se observó con el nomeido Arioma bondi, donde se encontraron 172 individuos en estado fresco en sólo dos estómagos completos del mismo sitio en el sur. Las aves también se encontraban en ambas regiones; Puffinus gravis era el quinto elemento más frecuente en la región noreste. El principal elemento de presa en el sur fue la ballena Mysticeti, encontrada en múltiples trozos en once estómagos, lo que sugiere la depredación de individuos muertos, que son más frecuentes en latitudes más altas.

La riqueza de presas fue mayor en la región sur, donde se identificaron 40 taxones (15 especies de peces, 20 cefalópodos, dos crustáceos y otros tres), en comparación con 25 taxones en la región noreste (nueve especies de peces, 13 cefalópodos y otros tres). La dieta en la región noreste fue menos diversa y reveló una tendencia a estabilizarse en veinte alimentos, mientras que la dieta en el sur indica el comienzo de la estabilización en torno a 40 alimentos, con 70 estómagos analizados (Figura 3). El grado de llenado de los estómagos fue similar en ambas regiones, revelando una prevalencia de estómagos llenos en un 25% (Figura 4); los estómagos vacíos representaron entre el 30 y el 40% del número total analizado. El solapamiento de nicho del Índice MacArthur & de Levins entre las regiones del noreste y del sur fue de Ojk = 0,749, es decir, sólo el 7,49% de las dietas eran similares.

En los estómagos se encontró con frecuencia material antropogénico, como bolsas de plástico, cartón, caja de cebo, madera, patata, cebolla, ajo, piña, cacahuetes, naranja, manzana, pera, huesos de pollo, alambre, hilo y anzuelos de pesca. Se estima que alrededor del 5% de las tintoreras capturadas en aguas brasileñas tienen al menos un anzuelo de palangre en el estómago.

Discusión

La madurez sexual de las tintoreras hembras y machos se alcanza alrededor de los 228 cm TL y 225 cm TL, respectivamente (Hazin & Lessa 2005), lo que significa que la mayoría de las tintoreras del presente estudio estaban por debajo de la talla de madurez sexual, el 92,8% en el noreste, y el 92,4% en el sur. A pesar de esto, la mayoría de los juveniles eran relativamente grandes y se cree que realizan hábitos de alimentación similares a los adultos, una vez que el tamaño del cuerpo es similar al de los adultos.

De acuerdo con la clasificación del IRI y la superposición de nichos, los hábitos de alimentación son muy diferentes para las tintoreras de las regiones del noreste y del sur. Aunque la mayoría de las presas son habitantes cosmopolitas de la costa brasileña, algunas son indicativas de masas de agua diferentes. Por ejemplo, Alepisaurus ferox es una especie típica tropical/ecuatorial y A. brevirostris es una especie subtropical y circumpolar, pero como tienen una forma similar, son presas importantes para la tintorera, especialmente A. ferox en el noreste.

Entre los cefalópodos, Illex argentinus es la especie más abundante a lo largo del talud continental desde los 22º S hasta los 54º S y es más abundante desde los 35º S hasta los 52º S (Haimovici & Pérez 1990, Brunetti et al. 1991). Por lo tanto, I. argentinus es otra presa importante para la tintorera en la región sur. Hyaloteuthis pelagica es un calamar común en el Atlántico ecuatorial, que compone la dieta de los tiburones sólo en la región noreste. Histioteuthis spp. es un calamar común a ambas regiones; realiza expresivas migraciones verticales diarias a lo largo de las termoclinas (Roper & Young 1975) y, por consiguiente, es presa de las tintoreras. Macnaughton et al. (1998) destacan la importancia de los cefalópodos en la dieta de los tiburones capturados en la plataforma continental de Irlanda con redes de deriva de atún, incluidos los cefalópodos oceánicos de aguas medias como el calamar Histioteuthis sp. Así, las tintoreras hacen incursiones por debajo de la termoclina para depredar animales de baja movilidad, como los calamares amoníacos (Histioteuhidae, Chiroteuthidae, Cranchiidae) y los alepisaúridos. Según Carey (1992), los experimentos de telemetría con la tintorera en el talud de la bahía de Nueva York revelaron que la especie abandona la superficie y nada hacia arriba y hacia abajo a través de la termoclina, pasando por grandes cambios de temperatura mientras se sumerge a profundidades de hasta 600 m. Estas incursiones se repiten a intervalos de una a tres horas, depredando al pulpo migrante vertical Alloposus mollis. Se sabe que las tintoreras se encuentran en aguas que oscilan entre 5,6 y 28 ºC, con estimaciones de temperatura basadas en las tasas de captura asociadas, que varían considerablemente entre las dos regiones de estudio (Nakano & Seki 2002). Strasburg (1958), informa de que el 99% de las tintoreras del Pacífico se capturan con temperaturas del agua que oscilan entre 5,6 y 18,9 ºC. Hazin (1993), informa que las tintoreras se distribuyen verticalmente en las adyacencias de la termoclina, que es relativamente estable a lo largo del año, oscilando entre 15 y 25 ºC a profundidades de unos 100 m en la región noreste. En el sur de Brasil, la termoclina está cerca de la superficie (entre 30 y 50 m) debido a la penetración del Agua Central del Atlántico Sur (ACS) en la plataforma continental (Castello et al. 1990, García 1997). Los calamares mesopelágicos Chiroteuthis veranyi y Moroteuthis robsoni son las principales presas de la tintorera en las aguas del extremo sur de Brasil (Vaske Jr. & Rincon Fo. 1998), lo que puede atribuirse al frío SACW que permite a los calamares mesopelágicos migrar a las capas epipelágicas, lo que hace que se conviertan en presas más frecuentes de la tintorera.

Los estómagos vacíos se encuentran comúnmente en los tiburones (Le Brasseur 1964, Harvey 1989, Hazin et al. 1994, Vaske Jr. & Rincon Fo. 1998, Stevens 1973, Mcord & Campana 2003), porque normalmente se alimentan periódicamente de presas grandes y tragan agua cuando se enganchan, lo que aumenta la proporción de estómagos vacíos y los que están llenos en un 25% encontrados en las muestras globales. La tintorera prefiere claramente las presas grandes y de movimiento lento, ya que no es un depredador de natación rápida como otros carcarínidos y láminidos. Su cuerpo largo y delgado y su cola heterocercal no están bien adaptados a la persecución de presas grandes de natación rápida, como el atún y las especies afines. La presencia de trozos de grandes depredadores de natación rápida como Thunnus sp., Tetrapturus pfluegeri y Xiphias gladius en la dieta se explica por la depredación de ejemplares dañados enganchados en los palangres. También se encontraron dos especies de aves: Puffinus gravis es un ave marina de mar abierto común en la región nordeste; Zenaida auriculata una paloma continental que también se da en el archipiélago de Fernando de Noronha, se encontró en muy buen estado en el estómago de un tiburón capturado a 120 millas de la costa. También se han encontrado aves marinas como la pardela de Manx (Puffinus puffinus) en los estómagos de tintoreras que se han observado acosando a las aves en la superficie (Stevens 1973, Macnaughton et al. 1998). Estas aves probablemente cayeron al agua y fueron tragadas tras ahogarse.

La población tiene lugar frente al sureste de Brasil principalmente de diciembre a febrero, mientras que la ovulación y la fecundación ocurren frente al noreste de Brasil unos tres o cuatro meses después, principalmente de abril a junio (Hazin et al. 2000, Hazin & Lessa 2005). En el Golfo de Guinea, las hembras en fase de gestación temprana se encuentran de junio a agosto (Castro & Mejuto 1995). Durante el ciclo, las tintoreras probablemente depredan la fauna local en la termoclina, que es más profunda en la región noreste y más cercana a la superficie (asociada a la convergencia subtropical) en la región sur.

La presencia de material antropogénico en los estómagos puede reflejar el creciente nivel de contaminación en aguas abiertas y el excesivo número de palangreros atuneros que operan en la zona, lo que lleva a la tintorera a una alta probabilidad de encuentros con anzuelos de palangre.

Agradecimientos

Los autores agradecen al CEPENE y al CEPSUL (IBAMA), a la SECIRM (Comisión Interministerial de Recursos del Mar) y al CNPq (Consejo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico), que proporcionaron becas de investigación. Los autores están en deuda con la UNESP-CLP y el Departamento de Pesca y Acuicultura de la UFRPE -donde se examinaron los estómagos- por el apoyo logístico. Tatiana Neves, Fabiano Peppes y Patricia Mancini proporcionaron una útil ayuda en la recogida de muestras en el sur de Brasil.

AMORIM, A.F., ARFELLI, C.A. & BACILIERI, S. 2002. Datos de tiburones de la pesquería de palangre de Santos frente al sur de Brasil (1971-2000). Col. Vol. Sci. Pap. ICCAT. 54(4):1341-1348.

AZEVEDO, V.G., KOTAS, J.E. & SANTOS, S. 2003. Dinámica de la espuma espinosa de la superficie acuática en la región sudeste-sur de Brasil. En Dinâmica das frotas pesqueiras: análise das principais, pescarias comerciais do sudeste-sul do Brasil. (Cergole, M.C., Wongtschowski, C.L.D.B.L., eds.). Evoluir, São Paulo, p. 365-376.

BRUNETTI, N.E., IVANOVIC, M.L., LOUGE, E. & CHRISTIANSEN, H.E. 1991. Biología reproductiva y fecundidad de dos poblaciones de calamar (Illex argentinus). Publ. Com. Téc. Mix. Fr. Mar. 8(A):73-84.

CAREY, F.G. 1992. A través de la termoclina y de vuelta. La regulación del calor en los grandes peces. Oceanus. 35(3):79-85.

CASTELLO, J.P., DUARTE, A.K., MÖLLER O.O., NIENCHESKI, L.F.H., ODEBRECHT, C., WEISS, G., HABIAGA, R.P., BELLOTO, V.R., KITZMANN, D., SOUTO, C., SOUZA, R.B., CIOTTI, A.M., FILMANN, G. & SCHWINGEL, P.R. 1990. Sobre la importancia de las aguas costeras y subantárticas para los ecosistemas de la plataforma de Rio Grande do Sul. En II Simpósio de Ecossistemas da Costa Sul e Sudeste Brasileira: estrutura, função e manejo. (Watanabe, S., ed.). ACIESP. 74(1):112-129.

CASTRO, J.A. & MEJUTO, J. 1995. Parámetros reproductivos de la tintorera, Prionace glauca, y otros tiburones en el Golfo de Guinea. Mar. Fresh. Res. 46:967-973.

CLARKE, M.R. & STEVENS, J.D. 1974. Cefalópodos, tintoreras y migración. J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 54:949-957.

COMPAGNO, L.J.V. 1984. Catálogo de especies de la FAO. FAO Fish. Synop. 125(4):251-655. (v. 4, parte 2).

CORTÉS, E. 1999. Composiciones dietéticas normalizadas y niveles tróficos de los tiburones. ICES J. Mar. Sci. 56:707-717.

GARCIA, C.A.E. 1997. Ambientes de convergencia subtropical: la costa y el mar en el Atlántico sudoccidental. Springer-Verlag, Berlín, p. 94-96. (cap. Physic Oceanogr. ).

GUBANOV, Y.P. & GRIGORYEV, V.N. 1975. Observaciones sobre la distribución y biología de la tintorera Prionace glauca (Carcharhinidae) del Océano Índico. J. Ichthyol. 15:37-43.

HAIMOVICI, M. & PEREZ, J.A.A. 1990. Distribución y maduración sexual del calamar argentino, Illex argentinus (Castellanos, 1960) (Cephalopoda: Ommastrephidae), en el sur de Brasil. Sci. Mar. 54(2):179-1895.

HARVEY, J.T. 1989. Food habits, seasonal abundance, size, and sex of the blue hark, Prionace glauca, in Monterey bay, California. Calif. Fish Game. 75(1):33-44.

HAZIN, F.H.V. 1993. Estudio pesquero-oceanográfico sobre atunes, picudos y tiburones en el océano Atlántico ecuatorial sudoccidental. Tese de Doutorado, Fishery University of Tokyo, Japan, 286 p.

HAZIN, F.H.V., LESSA, R.P. & CHAMMAS, M. 1994. Primeras observaciones sobre el contenido estomacal de la tintorera, Prionace glauca, del suroeste del Atlántico ecuatorial. Rev. Bras. Biol. 54(2):195-198.

HAZIN, F.H.V. & LESSA, R.P. 2005. Sinopsis de la información biológica disponible sobre la tintorera, Prionace glauca, del océano Atlántico sudoccidental. Col. Vol. Sci. Pap. ICCAT. 58(3):1179-1187.

HAZIN, F.H.V., PINHEIRO, P.B. & BROADHURST, M.K. 2000. Further notes on reproduction of the blue shark, Prionace glauca, and a postulated migratory pattern in the South Atlantic. Ciência e Cultura. 52(2):114-120.

Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza- UICN. 2008. Lista roja de especies amenazadas. IUCN, Cambridge. www.iucnredlist.org. (último acceso en: 20/05/2009).

KREBS, C.J. 1989. Ecological methodology. Harper & Row Publishers, New York, 654 p.

LE BRASSEUR, R. J. 1964. Contenido estomacal de la tintorera (Prionace glauca L.) capturada en el Golfo de Alaska. J. Fish. Res. B. Can. 21:861-862.

MACNAUGHTON, R., ROGAN, E., HERNANDES-GARCIA, V. & LORDAN, C. 1998. La importancia de los cefalópodos en la dieta de las tintoreras (Prionace glauca) al sur y al oeste de Irlanda. ICES C. M. 7:1-12.

MCCORD, M.E. & CAMPANA, S.E. 2003. Una evaluación cuantitativa de la dieta del tiburón azul (Prionace glauca), frente a Nueva Escocia, Canadá. J. Northw. Atl. Fish. Sci. 32:57-63.

NAKANO, H. & SEKI, M.P. 2002. Sinopsis de datos biológicos sobre la tintorera, Prionace glauca Linnaeus. Bull. Fish. Res., 6:18-55.

PINKAS, L., OLIPHANT, M.S. & IVERSON, I.L.K. 1971. Hábitos alimenticios del atún blanco, el atún rojo y el bonito en aguas californianas. Departamento de Pesca y Caza de California, Fish. Bull. 152:1-105.

ROPER, C.F.E. & YOUNG, R.E. 1975. Distribución vertical de los cefalópodos pelágicos. Smiths. Contrib. Zool. 209:1-51.

STEVENS, J.D. 1973. Stomach contents of the blue shark (Prionace glauca L.) off south-west England. J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 53:357-361.

STRASBURG, D.W. 1958. Distribution, abundance and habits of pelagic sharks in the central. Pacific ocean. United States Fishery and Wildlife Service. Fish. Bull. 58:335-361.

TRICAS, T. C. 1979. Relationships of the blueshark, Prionace glauca and its prey species near Santa Catalina Island, California. Fish. Bull. 77(1):175-182.

VASKE, Jr., T. & RINCÓN FO, G. 1998. Conteúdo estomacal dos tubarões azul (Prionace glauca) e anequim (Isurus oxyrinchus) em águas oceânicas no sul do Brasil. Rev. Brasil. Biol. 58(3):443-450.