Tanto la AFC como la NFC fueron creadas tras la fusión de la NFL con la Liga de Fútbol Americano (AFL) en 1970. La AFL comenzó a jugar en 1960 con ocho equipos, y añadió dos clubes de expansión más (los Miami Dolphins en 1966 y los Cincinnati Bengals en 1968) antes de la fusión. Para igualar el número de equipos en cada conferencia, tres equipos de la NFL anteriores al lanzamiento de la AFL (los Cleveland Browns, los Pittsburgh Steelers y los entonces Baltimore Colts) se unieron a los diez antiguos equipos de la AFL para formar la AFC. Las dos divisiones de la AFL, la Este y la Oeste, quedaron más o menos intactas, mientras que la División Century de la NFL, en la que los Browns y los Steelers habían jugado desde 1967, fue trasladada desde la NFL para convertirse en la nueva AFC Central. Al completarse la fusión de la AFL y la NFL en 1970, la recién acuñada Conferencia de Fútbol Americano ya había acordado su configuración divisional a lo largo de líneas mayormente geográficas para la temporada de 1970; la Conferencia de Fútbol Nacional, sin embargo, no pudo acordar su configuración, y se eligió una en una pecera el 16 de enero de 1970.
Desde la fusión, cinco equipos de expansión se han unido a la AFC y dos se han ido, haciendo así el total actual de 16. Cuando los Seattle Seahawks y los Tampa Bay Buccaneers se unieron a la liga en 1976, fueron colocados temporalmente en la NFC y la AFC respectivamente. Este arreglo duró sólo una temporada antes de que los dos equipos cambiaran de conferencia. Los Seahawks regresaron finalmente a la NFC como resultado de la realineación de 2002. Los Jaguares de Jacksonville, en expansión, se unieron a la AFC en 1995. Ha habido cinco equipos que se han trasladado al menos una vez. En 1984, los Baltimore Colts se trasladaron a Indianápolis. En 1995, los Cleveland Browns intentaron mudarse a Baltimore; la disputa resultante entre Cleveland y el equipo llevó a Modell a establecer los Baltimore Ravens con los jugadores y el personal de los Browns, mientras que los Browns fueron colocados en operaciones suspendidas antes de ser reinstalados por la NFL. Los Ravens fueron tratados como un equipo de expansión.
En California, los Oakland Raiders se trasladaron a Los Ángeles en 1982, volvieron a Oakland en 1995 y luego a Las Vegas en 2020, mientras que los San Diego Chargers volvieron a Los Ángeles en 2017 después de 56 años en San Diego.
Los Houston Oilers se trasladaron a Tennessee en 1997, donde pasaron a llamarse Tennessee Oilers. El equipo volvería a cambiar de nombre, dos años después, a los Tennessee Titans.
La NFL volvería a expandirse en 2002, añadiendo a los Houston Texans a la AFC. Con la excepción de las mencionadas reubicaciones desde entonces, la configuración divisional ha permanecido estática desde entonces.
Entre 1995 y 2019, la AFC ha enviado sólo la mitad de sus 16 equipos a la Super Bowl: New England Patriots (10 veces), Denver Broncos (4 veces), Pittsburgh Steelers (4 veces), Baltimore Ravens (2 veces), Indianapolis Colts (2 veces), Kansas City Chiefs (1 vez), Las Vegas Raiders (1 vez) y Tennessee Titans (1 vez). Por el contrario, la NFC ha enviado a 13 de los 16 equipos de la NFC durante ese mismo periodo de tiempo, y sólo los Detroit Lions, Minnesota Vikings y el equipo de fútbol americano de Washington se han quedado sin participar en la Super Bowl. 16 de los últimos 19 campeones de la AFC han tenido como titular a uno de los tres mariscales de campo (Tom Brady, Peyton Manning y Ben Roethlisberger) en la Super Bowl. La AFC ha iniciado 6 mariscales de campo en los últimos 19 Super Bowls, mientras que la NFC ha iniciado 16.
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