Em 1997, Hall apareceu no seu primeiro anúncio televisivo aos 26 anos de idade. A sua carreira televisiva começou com um papel na novela Loving, e aparições de convidados no drama policial da Fox, New York Undercover. Ela interpretou Candy no filme O Melhor Homem de 1999. Deixou uma impressão duradoura nos espectadores com o seu retrato da personagem Candace “Candy” Sparks. Hall reflectido: “Foi o meu primeiro filme. Conheci Sanaa Lathan nele, e fizemos Amor e Basquetebol juntos, que foi o meu segundo filme. E depois, nessa altura, estava de visita a L.A. para ficar e isso levou a um terceiro filme e a um quarto filme. E foi realmente uma grande coisa porque nunca tinha estado num set antes”, assinalou um ponto fulcral para a carreira de Hall. Como membro-chave do elenco das estrelas, ela saudou o estatuto de estrela em ascensão em “blackHollywood”.
Hall ganhou mais reconhecimento com o seu papel no filme de comédia-horror-spoof Scary Movie (e as sequelas Scary Movie 2, Scary Movie 3, e Scary Movie 4) retratando a louca por sexo Brenda Meeks, e o filme televisivo Disappearing Acts. Os filmes Scary Movie tornar-se-iam alguns dos seus papéis mais conhecidos. Em 2001, Hall aterrou o papel de Coretta Lipp no drama Ally McBeal, que era originalmente um papel recorrente ao longo de vários episódios, mas que foi feito personagem principal na 5ª temporada do programa. Um ano mais tarde, protagonizou o drama de acção Paid in Full, um filme realizado por Charles Stone III. Desde então, apareceu em papéis principais em filmes como Most Wanted de Malibu, King’s Ransom e The Honeymooners.
She apareceu no filme Law Abiding Citizen em 2009. Ela teve um papel no filme Mardi Gras de Danneel Harris e Arielle Kebbel de 2010. Desde a sua estreia no Outono de 2010 até uma revisão da série em Janeiro de 2011, Regina Hall retratou a Advogada Distrital Adjunta Evelyn Price on Law & Ordem: LA. Além de actriz e advogada, Regina Hall anunciou em Novembro de 2010 que está agora a escrever para a ABILITY Magazine.
Em 2012, ela retratou Candace Hall no filme de Steve Harvey Think Like a Man, uma comédia romântica baseada no seu livro Act Like a Lady, Think Like a Man. Hall repreendeu o seu papel como Candace Sparks in The Best Man Holiday in 2013. Ela acreditava que as personagens tinham evoluído desde o primeiro filme. Hall sentiu que The Best Man Holiday era diferente de qualquer sequela que já tinha feito antes, uma vez que não era “imediata” e que tinham passado catorze anos desde o lançamento do original. Hall sentiu que o primeiro filme tinha “a alegria do casamento” e na sequela “eles juntam-se para as férias, mas é mais profundo do que isso”. Este é definitivamente diferente, mas ainda nos rimos. Havia tanta gargalhada nos bastidores”. Hall brincou sobre como todos os membros masculinos do elenco estavam casados enquanto todas as mulheres não estavam, afirmando que Morris Chestnut estava alegremente casado enquanto andava por aí “sem camisa!”
Hall apareceu no filme Sobre Ontem à Noite de 2014, com Kevin Hart. Ela e Hart foram vistos como o ponto alto do filme, pois tinham uma “grande dinâmica juntos” e os dois foram creditados como tendo as linhas mais engraçadas do filme. Todo o elenco foi visto como tendo uma “mistura perfeita de carisma e simpatia”. Jessica Herndon da Associated Press declarou “Hart and Hall são a melhor parte deste filme. Eles interpretam o casal que conhecemos demasiado bem: ardentes, capazes de apertar os botões um do outro e sempre apanhados no jogo da maquilhagem para se separarem”. As críticas negativas do filme também elogiaram o par de Hall com Kevin Hart. Mick LaSalle de The San Francisco Chronicle expressou que Hart foi “bem emparelhado para Hall, que se iguala a ele para a comédia”. Na altura do lançamento do filme, tanto Hall como Hart manifestaram interesse em trabalhar em conjunto noutros projectos. Sobre Last Night foi o seu terceiro filme em conjunto e Hall reflectiu que aprendeu com actores com quem trabalhou em conjuntos.
Hall repreendeu o seu papel como Candace Hall em Think Like a Man Too. Ela revelou o que os membros do elenco mais se divertiram no filme pouco antes do lançamento do filme. “Todos se divertiram, eu não vou mentir. Saímos, jogámos. Festas do Kevin. Havia festas, e todos nós fomos. Em Julho de 2014, foi anunciado que Hall iria estrelar num filme Lifetime, intitulado With This Ring, com Eve e Jill Scott.
No filme People Place Things de 2015, Hall teve um papel importante como o interesse amoroso de um homem recém divorciado.
Em 2016, Hall estava na Barbershop: O Próximo Corte. Ela desempenhou o papel de Angie, uma das cabeleireiras, ao lado de Ice Cube, Common, e Eve.
Em 2017, Hall foi co-estrelada no filme de comédia Girls Trip, que se tornou um sucesso crítico e comercial.
Em 2018, Hall fez parte do elenco do filme dramático The Hate U Give, baseado no romance de 2017. Teve também o papel principal em Support the Girls, um filme realizado por Andrew Bujalski. Por este último, recebeu elogios da crítica, e foi nomeada para vários prémios, ganhando o Prémio Círculo da Crítica de Cinema de Nova Iorque para Melhor Actriz. Ela é a primeira afro-americana a ganhar o prémio. Nesse mesmo ano, foi convidada a integrar a Academia de Artes e Ciências Cinematográficas. Em 2019, Hall recebeu os Prémios BET 2019. Ela assinou um acordo com a Showtime para fazer um especial de comédia através da empresa RH Negative. Poucos meses depois, a sua empresa assinou um acordo com ViacomCBS.
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