Columbine High School abriu em 1973 com uma capacidade para 1.652 alunos. Foi-lhe dado o nome da comunidade vizinha de Columbine, que por sua vez recebeu o nome da flor estatal do Colorado: a columbina. O primeiro director da escola foi Gerald Difford. Não havia turma sénior durante o primeiro ano da escola; a sua primeira turma graduada foi em 1975. As cores da escola foram seleccionadas através de uma votação pelos alunos da Ken Caryl Junior High School e Bear Creek High School, que foram os primeiros a frequentar a Columbine High School quando esta abriu em 1973.
A escola sofreu renovações significativas desde a sua primeira abertura: em 1995, com a adição de uma nova cafetaria e biblioteca; em 1999-2000 (após o massacre), com renovações interiores nos corredores, cafetaria e antiga biblioteca; e no início dos anos 2000, com a adição da nova Biblioteca Colombo e um memorial no local.
Massacre
Columbine High School foi o local de um dos tiroteios em massa mais mortíferos da história moderna dos Estados Unidos. Os tiroteios ocorreram a 20 de Abril de 1999, quando os alunos da terceira idade Eric Harris e Dylan Klebold mataram doze alunos e um professor, e feriram outros 24, antes de ambos cometerem suicídio. O massacre fez manchetes tanto a nível nacional como internacional, fazendo de Columbine um nome familiar, e causando pânico moral nas escolas secundárias americanas. Foi o tiroteio mais mortífero da história dos EUA até 14 de Fevereiro de 2018, quando 17 pessoas foram mortas no Stoneman Douglas High School.
Após o tiroteio, as aulas em Columbine tiveram lugar no Chatfield Senior High, nas proximidades, durante as três semanas restantes desse ano lectivo.
A escola passou por uma grande renovação em 1995, apenas quatro anos antes do massacre, acrescentando uma nova biblioteca e cafetaria. Após os tiroteios, Columbine demoliu completamente a sua biblioteca, localizada acima da cafetaria, uma vez que foi o local onde ocorreu a maioria das mortes. O local foi então transformado num tecto e átrio memorial; uma nova e maior biblioteca foi construída na colina onde o tiroteio começou e dedicada à memória das vítimas.
Até 2019, a escola permaneceu uma “atração turística macabra” para aqueles fascinados pelo massacre, com centenas de pessoas anualmente detidas a invadir o terreno ou a tentar entrar nos edifícios. Em Junho de 2019, o superintendente das Escolas Públicas do Condado de Jefferson propôs demolir a escola e reconstruí-la com mais segurança para diminuir o seu “fascínio mórbido”.
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