Sono state create sia la AFC che la NFC dopo la fusione della NFL con la American Football League (AFL) nel 1970. La AFL iniziò a giocare nel 1960 con otto squadre, e aggiunse altri due club di espansione (i Miami Dolphins nel 1966 e i Cincinnati Bengals nel 1968) prima della fusione. Al fine di equiparare il numero di squadre in ogni conference, tre squadre della NFL precedenti al lancio della AFL (i Cleveland Browns, i Pittsburgh Steelers, e gli allora Baltimore Colts) si unirono alle dieci ex squadre della AFL per formare la AFC. Le due divisioni AFL AFL East e AFL West rimasero più o meno intatte, mentre la Century Division della NFL, in cui i Browns e gli Steelers avevano giocato dal 1967, fu spostata dalla NFL per diventare la nuova AFC Central. Al completamento della fusione della AFL e della NFL nel 1970, la neonata American Football Conference aveva già concordato il suo assetto divisionale lungo linee prevalentemente geografiche per la stagione 1970; la National Football Conference, tuttavia, non poteva accordarsi sul suo assetto, e uno fu scelto da una boccia di pesce il 16 gennaio 1970.
Dalla fusione, cinque squadre di espansione sono entrate nella AFC e due ne sono uscite, rendendo così il totale attuale 16. Quando i Seattle Seahawks e i Tampa Bay Buccaneers entrarono nella lega nel 1976, furono temporaneamente inseriti rispettivamente nella NFC e nella AFC. Questa disposizione durò per una sola stagione prima che le due squadre cambiassero conference. I Seahawks alla fine tornarono nella NFC come risultato del riallineamento del 2002. L’espansione Jacksonville Jaguars si unì alla AFC nel 1995. Ci sono state cinque squadre che si sono trasferite almeno una volta. Nel 1984, i Baltimore Colts si trasferirono a Indianapolis. Nel 1995, i Cleveland Browns avevano tentato di trasferirsi a Baltimora; la conseguente disputa tra Cleveland e la squadra portò Modell a stabilire i Baltimore Ravens con i giocatori e il personale dei Browns, mentre i Browns furono messi in sospensione delle operazioni prima di essere reintegrati dalla NFL. I Ravens furono trattati come un expansion team.
In California, gli Oakland Raiders si trasferirono a Los Angeles nel 1982, di nuovo a Oakland nel 1995, e poi a Las Vegas nel 2020, mentre i San Diego Chargers tornarono a Los Angeles nel 2017 dopo 56 anni a San Diego.
Gli Houston Oilers si trasferirono in Tennessee nel 1997, dove furono rinominati Tennessee Oilers. La squadra avrebbe cambiato il suo nome di nuovo, due anni dopo, in Tennessee Titans.
La NFL si sarebbe nuovamente espansa nel 2002, aggiungendo gli Houston Texans alla AFC. Con l’eccezione dei già citati trasferimenti da quel momento, l’assetto divisionale è rimasto statico da allora.
Tra il 1995 e il 2019, la AFC ha mandato solo la metà delle sue 16 squadre al Super Bowl: New England Patriots (10 volte), Denver Broncos (4 volte), Pittsburgh Steelers (4 volte), Baltimore Ravens (2 volte), Indianapolis Colts (2 volte), Kansas City Chiefs (1 volta), Las Vegas Raiders (1 volta) e Tennessee Titans (1 volta). Al contrario, la NFC ha mandato 13 delle 16 squadre della NFC durante lo stesso lasso di tempo, con solo i Detroit Lions, i Minnesota Vikings e la squadra di football di Washington che hanno perso un’apparizione al Super Bowl. 16 degli ultimi 19 campioni della AFC hanno iniziato uno dei soli tre quarterback – Tom Brady, Peyton Manning e Ben Roethlisberger – nel Super Bowl. La AFC ha fatto partire 6 quarterback negli ultimi 19 Super Bowl, mentre la NFC ne ha fatti partire 16.
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