ARTICLES
Abitudini alimentari della verdesca (Prionace glauca) al largo della costa del Brasile
Habito alimentar do tubarão-azul (Prionace glauca) da costa do Brasil
Teodoro Vaske JúniorI,*; Rosangela Paula LessaII; Otto Bismarck Fazzano GadigI
IDepartamento de Biologia Marinha, Universidade Estadual Paulista – UNESP, Praça Infante Dom Henrique, s/n, CEP 11330-900, São Vicente, SP, Brazil
IIDepartamento de Pesca, Universidade Federal Rural de Pernambuco – UFRPE, Dois Irmãos, CEP 52171-900, Recife, PE, Brasil
ABSTRACT
Sono stati analizzati gli stomaci di 222 verdesche raccolte lungo la costa brasiliana – 116 dalla regione nord-orientale e 106 dalla regione meridionale. In totale sono stati identificati 51 taxa di prede. Le prede più importanti nella regione meridionale erano le balene Mysticeti, i teleostei, il gempylid Ruvettus pretiosus e il nomeid Arioma bondi. I cefalopodi erano più diversi, con una dominanza di migranti verticali Histioteuthis spp, Cranchiidae e il polpo epipelagico Ocythoe tuberculata. Nella regione nord-orientale, le verdesche hanno consumato principalmente teleostei, tra cui l’alepisauride Alepisaurus ferox e il gempilide Gempylus serpens. Tra i cefalopodi, Histioteuthis spp. e il polpo epipelagico Tremoctopus violaceus erano gli elementi dominanti. La predazione su prede scolarizzate era occasionale, come osservato su Arioma bondi. Anche gli uccelli sono stati consumati in entrambe le regioni; Puffinus gravis era il quinto elemento più frequente nella regione nord-orientale. Durante il ciclo di migrazione riproduttiva, le verdesche probabilmente predano nel termoclino, che è più profondo nella regione nord-orientale e più vicino alla superficie nella regione meridionale.
Parole chiave: Elasmobranchi, Carcharhinidae, dieta.
RESUMO
Sono stati analizzati gli estomi di 222 tubarões-azuis coletados a longo da costa brasileira, 116 dalla regione nordest e 106 dalla regione sud. Un totale di 51 taxa di prede sono stati identificati. Gli elementi più importanti nella regione meridionale erano le balene Mysticeti, i teleostei, il pesce gempilide Ruvettus pretiosus e il nomide Arioma bondi. I cefalopodi erano più diversi, con una preferenza per le specie migratorie verticali Histioteuthis spp., Cranchiidae e il polpo epipelagico Ocythoe tuberculata. Nella regione nord-orientale, la verdesca consumava principalmente teleostei, tra cui il pesce alepisaurid Alepisaurus ferox e il gempilide Gempylus serpens. Tra i cefalopodi, Histioteuthis spp. e il polpo epipelagico Tremoctopus violaceus erano gli elementi principali. La predazione sui banchi era occasionale, come osservato per Arioma bondi. Anche gli uccelli sono stati consumati in entrambe le regioni. Il Puffinus gravis era il quinto elemento più frequente nella regione nordorientale. Durante il ciclo migratorio riproduttivo, la verdesca di solito preda nelle vicinanze del termoclino, che è più profondo nella regione nord-orientale e più vicino alla superficie nella regione meridionale.
Parole chiave: Elasmobranchi, Carcharhinidae, dieta.
Introduzione
La verdesca (Prionace glauca) è l’unica specie del genere Prionace e appartiene alla famiglia Carcharhinidae, conosciuta collettivamente come squali requiem (Compagno 1984). Le verdesche si trovano in tutto il mondo negli oceani temperati e tropicali, più spesso nelle acque superficiali al largo (Compagno 1984). Sono normalmente caratterizzate come mangiatrici opportuniste e sono segnalate per mangiare un’ampia varietà di prede, inclusi pesci ossei, calamari, uccelli e carogne di mammiferi marini (Cortés 1999). La verdesca è la specie di squalo più pescata al mondo, ed è la maggiore fonte di mortalità degli adulti, dove è stata valutata come quasi minacciata (IUCN 2008).
La specie preferisce gli habitat offshore, ma occasionalmente è stata osservata in acque costiere. Dal 1990, la CPUE (cattura per unità di sforzo) della flotta brasiliana con base a Natal (RN) è stata generalmente circa un terzo dei valori ottenuti nel sud-est del Brasile, confermando l’aumento dell’abbondanza della specie con la latitudine (Amorim et al. 2002, Azevedo et al. 2003, Hazin & Lessa 2005). A causa della sua alta percentuale nelle catture commerciali con palangari in tutto il mondo, la verdesca è una specie ben studiata per quanto riguarda la distribuzione e la migrazione. Ci sono informazioni sulla sua dieta in tutto il mondo, con studi di biologia alimentare effettuati per l’Oceano Indiano (Gubanov & Grigoryev 1975), la California (Tricas 1979, Harvey 1989), il Golfo di Alaska (Le Brasseur 1964), l’Atlantico equatoriale sud-occidentale (Hazin et al. 1994), Golfo di Biscaglia, Canale della Manica (Clarke & Stevens 1974) e Irlanda (Macnaughton et al. 1998). Tuttavia, poco si sa sulle sue abitudini alimentari nell’Atlantico del Sud. Ci sono solo due riferimenti per le acque brasiliane – uno per l’Indice di Importanza Relativa (IRI) nella regione meridionale (Vaske Jr. & Rincon Fo. 1998) e un altro per una lista di prede nella regione nord-orientale (Hazin et al. 1994). Lo scopo del presente studio è stato quello di raccogliere i risultati passati e presenti sul contenuto dello stomaco delle regioni meridionali e nordorientali, confrontando le diete di entrambe le regioni.
Materiale e metodi
L’area di studio corrisponde all’area principale delle operazioni con i palangari nelle acque brasiliane, cioè da 30º a 40º W e da 1º N a 9º S (regione nord-orientale-NE) e da 40º a 50º W e da 25º a 35º S (regione meridionale-S) (Figura 1). Il campionamento è stato effettuato tra ottobre 1992 e dicembre 1999 nella regione nordorientale e da marzo 2007 a marzo 2008 nella regione meridionale. Le verdesche sono state catturate da pescherecci con palangari per il tonno con esche a base di sardine, sgombri e calamari. Gli squali sono stati recuperati a bordo e gli stomaci rimossi, recidendo la cavità addominale dall’intestino all’esofago quando il pesce è stato sventrato. Gli stomaci sono stati conservati congelati a bordo e analizzati in laboratorio. Sono stati registrati la lunghezza totale (cm), la posizione locale e la data di cattura. Il contenuto dello stomaco è stato considerato come il materiale trattenuto in un setaccio di 1 mm di maglia. La pienezza dello stomaco è stata registrata sulla base di una scala a cinque punti stimata come percentuale della pienezza totale: vuoto, 25% pieno, 50% pieno, 75% pieno e pieno.
L’importanza di ogni alimento nella dieta è stata ottenuta dall’Indice di Importanza Relativa (IRI) (Pinkas et al. 1971), modificato per il peso nei campioni raggruppati delle specie (Equazione 1):
in cui %FOi – frequenza relativa di presenza di ogni elemento; %Ni – proporzione in numero di prede di ogni elemento sul totale; e %Wi – proporzione in peso di ogni elemento sul totale.
La somiglianza tra le diete nelle regioni meridionali e nordorientali è stata calcolata mediante la misura di MacArthur e Levins con la modifica simmetrica di Pianka (Krebs 1989) (Equazione 2) :
in cui: Ojk = misura di MacArthur-Levins per le risorse j e k (regioni); pij = proporzione della risorsa i sul totale delle risorse usate dalla specie j; pik = proporzione della risorsa i sul totale delle risorse usate dalla specie k.
Risultati
Un totale di 222 stomaci di verdesche lungo la costa brasiliana sono stati analizzati -116 dalla regione nord-orientale 106 dalla regione meridionale. Le lunghezze totali sono state ottenute per 84 verdesche nel nord-est e 79 verdesche nel sud (Figura 2).
Un totale di 51 taxa di prede sono stati identificati tra cui 20 specie di pesci, 24 cefalopodi, due crostacei e altri cinque gruppi (Tabella 1). Le prede più importanti nella regione meridionale erano balene Mysticeti e teleostei, tra cui il gempylid Ruvettus pretiosus e il nomeid Arioma bondi. I cefalopodi erano più diversi, con una dominanza dei migranti verticali Histioteuthis spp., Cranchiidae e il polpo epipelagico Ocythoe tuberculata. Nella regione nordorientale, le verdesche hanno consumato principalmente teleostei, come l’alepisauride Alepisaurus ferox e il gempilide Gempylus serpens. Tra i cefalopodi, Histioteuthis spp. e il polpo epipelagico Tremoctopus violaceus erano gli elementi principali. La predazione sui banchi era occasionale, come osservato con il nomeide Arioma bondi, dove 172 individui in condizioni fresche sono stati trovati in soli due stomaci pieni dallo stesso sito nel sud. Anche gli uccelli erano presenti in entrambe le regioni; Puffinus gravis era il quinto elemento più frequente nella regione nord-orientale. La principale preda del sud era la balena Mysticeti, trovata in pezzi multipli in undici stomaci, il che suggerisce la predazione su individui morti, che sono più frequenti alle alte latitudini.
La ricchezza di prede era più alta nella regione meridionale, dove sono stati identificati 40 taxa (15 specie di pesci, 20 cefalopodi, due crostacei e altri tre), rispetto ai 25 taxa della regione nordorientale (nove specie di pesci, 13 cefalopodi e altri tre). La dieta nella regione nordorientale era meno diversificata e rivelava una tendenza a stabilizzarsi a venti alimenti, mentre la dieta nel sud indica l’inizio della stabilizzazione a circa 40 alimenti, con 70 stomaci analizzati (Figura 3). La pienezza dello stomaco era simile in entrambe le regioni, rivelando una prevalenza di stomaci pieni al 25% (Figura 4); gli stomaci vuoti rappresentavano dal 30 al 40% del numero totale analizzato. La sovrapposizione di nicchia del MacArthur & Levins Index tra le regioni nordorientali e meridionali era Ojk = 0,749, cioè, solo il 7,49% delle diete erano simili.
Negli stomaci è stato spesso trovato materiale antropico, come sacchetti di plastica, cartone, scatola di esche, legno, patata, cipolla, aglio, ananas, arachidi, arancia, mela, pera, ossa di pollo, filo, spago e ami da pesca. È stato stimato che circa il 5% delle verdesche catturate nelle acque brasiliane ha almeno un amo da palangaro nello stomaco.
Discussione
La maturità sessuale delle verdesche femmina e maschio viene raggiunta intorno ai 228 cm TL e 225 cm TL, rispettivamente (Hazin & Lessa 2005), il che significa che la maggior parte delle verdesche nel presente studio erano sotto la taglia della maturità sessuale, 92,8% nel nord-est e 92,4% nel sud. Nonostante questo, la maggior parte dei giovani erano relativamente grandi e si ritiene che abbiano abitudini alimentari simili agli adulti, una volta che le dimensioni del corpo sono simili a quelle degli adulti.
Secondo la classifica IRI e la sovrapposizione delle nicchie, le abitudini alimentari sono abbastanza diverse per le verdesche delle regioni nord-orientali e meridionali. Anche se la maggior parte delle prede sono abitanti cosmopoliti della costa brasiliana, alcune sono indicative di masse d’acqua diverse. Per esempio, Alepisaurus ferox è una specie tipicamente tropicale/equatoriale e A. brevirostris è una specie subtropicale e circumpolare, ma essendo simili nella forma, sono prede importanti per la verdesca, specialmente A. ferox nel nord-est.
Tra i cefalopodi, Illex argentinus è la specie più abbondante lungo la pista continentale da 22º S a 54º S ed è più abbondante da 35º S a 52º S (Haimovici & Perez 1990, Brunetti et al. 1991). Così, I. argentinus è un’altra preda importante per la verdesca nella regione meridionale. Hyaloteuthis pelagica è un calamaro comune nell’Atlantico equatoriale, che compone la dieta degli squali nella sola regione nordorientale. Histioteuthis spp. è un calamaro comune ad entrambe le regioni; compie espressive migrazioni verticali giornaliere lungo le termocline (Roper & Young 1975) ed è di conseguenza predato dalle verdesche. Macnaughton et al. (1998) evidenziano l’importanza dei cefalopodi nella dieta degli squali catturati sulla piattaforma continentale dell’Irlanda nelle reti a deriva per il tonno, compresi i cefalopodi oceanici di mezz’acqua come il calamaro Histioteuthis sp. Quindi, le verdesche fanno incursioni sotto il termoclino per predare animali a bassa mobilità, come i calamari ammoniacali (Histioteuhidae, Chiroteuthidae, Cranchiidae) e alepisauridi. Secondo Carey (1992), gli esperimenti di telemetria con la verdesca sul versante del New York Bight hanno rivelato che la specie lascia la superficie e nuota su e giù attraverso il termoclino, passando attraverso grandi cambiamenti di temperatura mentre si immerge a profondità fino a 600 m. Queste incursioni si ripetono a intervalli di una o tre ore, predando il polpo migratore verticale Alloposus mollis. Le verdesche sono note per essere presenti in acque che vanno da 5,6 a 28 ºC con stime di temperatura basate sui tassi di cattura associati, che variano notevolmente tra le due regioni di studio (Nakano & Seki 2002). Strasburg (1958), riporta che il 99% delle verdesche nel Pacifico vengono catturate con temperature dell’acqua che vanno da 5,6 a 18,9 ºC. Hazin (1993), riferisce che le verdesche sono distribuite verticalmente nelle adiacenze del termoclino, che è relativamente stabile durante tutto l’anno, che varia da 15 a 25 ºC a profondità di circa 100 m nella regione nord-orientale. Nel Brasile meridionale, il termoclino è vicino alla superficie (tra 30 e 50 m) a causa della penetrazione dell’acqua centrale dell’Atlantico del Sud (SACW) nella piattaforma continentale (Castello et al. 1990, Garcia 1997). I calamari mesopelagici Chiroteuthis veranyi e Moroteuthis robsoni sono le principali prede della verdesca nelle acque dell’estremo sud del Brasile (Vaske Jr. & Rincon Fo. 1998), il che può essere attribuito alla fredda SACW che permette ai calamari mesopelagici di migrare verso gli strati epipelagici, portandoli ad essere predati con maggiore frequenza dalla verdesca.
Gli stomaci vuoti si trovano comunemente negli squali (Le Brasseur 1964, Harvey 1989, Hazin et al. 1994, Vaske Jr. & Rincon Fo. 1998, Stevens 1973, Mcord & Campana 2003), perché normalmente si nutrono periodicamente di grandi prede e ingoiano acqua quando vengono agganciati, il che aumenta la percentuale di stomaco vuoto e quella del 25% pieno riscontrata nei campioni complessivi. La verdesca preferisce chiaramente le prede grandi e lente, perché non è un predatore che nuota velocemente come altri carcarinidi e lamnidi. Il suo corpo lungo e sottile e la sua coda eterocerca non sono ben adattati all’inseguimento di grandi prede a nuoto veloce, come i tonni e le specie simili ai tonni. La presenza di pezzi di grandi predatori a nuoto veloce come Thunnus sp., Tetrapturus pfluegeri e Xiphias gladius nella dieta si spiega con la depredazione di esemplari danneggiati agganciati ai palangari. Sono state trovate anche due specie di uccelli: Puffinus gravis è un uccello marino di mare aperto comune nella regione nord-orientale; Zenaida auriculata un piccione continentale che si trova anche nell’arcipelago di Fernando de Noronha, è stato trovato in ottime condizioni nello stomaco di uno squalo catturato a 120 miglia dalla costa. Uccelli marini come le taccole di Manx (Puffinus puffinus) sono stati trovati anche nello stomaco di squali blu che sono stati osservati molestare gli uccelli in superficie (Stevens 1973, Macnaughton et al. 1998). Questi uccelli sono probabilmente caduti in acqua e sono stati inghiottiti dopo essere annegati.
La copulazione avviene al largo del Brasile sud-orientale principalmente da dicembre a febbraio, mentre l’ovulazione e la fecondazione avvengono al largo del Brasile nord-orientale circa tre o quattro mesi dopo, principalmente da aprile a giugno (Hazin et al. 2000, Hazin & Lessa 2005). Nel Golfo di Guinea, le femmine all’inizio della gravidanza si trovano da giugno ad agosto (Castro & Mejuto 1995). Durante il ciclo, le verdesche probabilmente predano la fauna locale nel termoclino, che è più profondo nella regione nord-orientale e più vicino alla superficie (associato alla convergenza subtropicale) nella regione meridionale.
La presenza di materiale antropogenico negli stomaci può riflettere il crescente livello di inquinamento delle acque aperte e l’eccessivo numero di pescherecci con palangari per il tonno che operano nella zona, che porta la verdesca a un’alta probabilità di incontri con gli ami dei palangari.
Riconoscimenti
Gli autori sono grati a CEPENE e CEPSUL (IBAMA), SECIRM (Commissione Interministeriale per le Risorse del Mare) e CNPq (Consiglio Nazionale dello Sviluppo Scientifico e Tecnologico), che hanno fornito sovvenzioni per la ricerca. Gli autori sono in debito con UNESP-CLP e il Dipartimento di Pesca e Acquacoltura della UFRPE – dove sono stati esaminati gli stomaci – per il supporto logistico. Tatiana Neves, Fabiano Peppes, e Patricia Mancini hanno fornito utile assistenza nella raccolta dei campioni nel sud del Brasile.
AMORIM, A.F., ARFELLI, C.A. & BACILIERI, S. 2002. Dati sugli squali dalla pesca dei palangari di Santos al largo del Brasile meridionale (1971-2000). Col. Vol. Sci. Pap. ICCAT. 54(4):1341-1348.
AZEVEDO, V.G., KOTAS, J.E. & SANTOS, S. 2003. Dinâmica da frota espinheleira de superfície atuante na região sudeste-sul do Brasil. In Dinâmica das frotas pesqueiras: análise das principais, pescarias comerciais do sudeste-sul do Brasil. (Cergole, M.C., Wongtschowski, C.L.D.B.L., eds.). Evoluir, São Paulo, p. 365-376.
BRUNETTI, N.E., IVANOVIC, M.L., LOUGE, E. & CHRISTIANSEN, H.E. 1991. Biologia riproduttiva e fecondità di due stock di calamaro (Illex argentinus). Publ. Com. Téc. Mix. Fr. Mar. 8(A):73-84.
CAREY, F.G. 1992. Attraverso il termoclino e ritorno. Regolazione del calore nei grandi pesci. Oceanus. 35(3):79-85.
CASTELLO, J.P., DUARTE, A.K., MÖLLER O.O., NIENCHESKI, L.F.H., ODEBRECHT, C., WEISS, G., HABIAGA, R.P., BELLOTO, V.R, KITZMANN, D., SOUTO, C., SOUZA, R.B., CIOTTI, A.M., FILMANN, G. & SCHWINGEL, P.R. 1990. Sull’importanza delle acque costiere e subantartiche per gli ecosistemi della piattaforma al largo del Rio Grande do Sul. In II Simpósio de Ecossistemas da Costa Sul e Sudeste Brasileira: estrutura, função e manejo. (Watanabe, S., ed.). ACIESP. 74(1):112-129.
CASTRO, J.A. & MEJUTO, J. 1995. Parametri riproduttivi della verdesca, Prionace glauca, e altri squali nel Golfo di Guinea. Mar. Fresh. Res. 46:967-973.
CLARKE, M.R. & STEVENS, J.D. 1974. Cefalopodi, verdesche e migrazione. J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 54:949-957.
COMPAGNO, L.J.V. 1984. Catalogo delle specie FAO. FAO Fish. Synop. 125(4):251-655. (v. 4, parte 2).
CORTÉS, E. 1999. Composizioni dietetiche standardizzate e livelli trofici degli squali. ICES J. Mar. Sci. 56:707-717.
GARCIA, C.A.E. 1997. Ambienti di convergenza subtropicale: la costa e il mare nell’Atlantico sud-occidentale. Springer-Verlag, Berlino, p. 94-96. (cap. Physic Oceanogr. ).
GUBANOV, Y.P. & GRIGORYEV, V.N. 1975. Osservazioni sulla distribuzione e la biologia della verdesca Prionace glauca (Carcharhinidae) dell’Oceano Indiano. J. Ichthyol. 15:37-43.
HAIMOVICI, M. & PEREZ, J.A.A. 1990. Distribución y maduración sexual del calamar argentino, Illex argentinus (Castellanos, 1960) (Cephalopoda: Ommastrephidae), en el sur de Brasil. Sci. Mar. 54(2):179-1895.
HARVEY, J.T. 1989. Abitudini alimentari, abbondanza stagionale, dimensioni e sesso dell’allodola blu, Prionace glauca, nella baia di Monterey, California. Calif. Fish Game. 75(1):33-44.
HAZIN, F.H.V. 1993. Studio ittico-oceanografico su tonni, pesci vela e squali nell’Oceano Atlantico equatoriale sud-occidentale. Tese de Doutorado, Fishery University of Tokyo, Japan, 286 p.
HAZIN, F.H.V., LESSA, R.P. & CHAMMAS, M. 1994. Prime osservazioni sul contenuto dello stomaco della verdesca, Prionace glauca, dall’Atlantico equatoriale sud-occidentale. Rev. Bras. Biol. 54(2):195-198.
HAZIN, F.H.V. & LESSA, R.P. 2005. Sinossi delle informazioni biologiche disponibili sulla verdesca, Prionace glauca, dell’oceano Atlantico sud-occidentale. Col. Vol. Sci. Pap. ICCAT. 58(3):1179-1187.
HAZIN, F.H.V., PINHEIRO, P.B. & BROADHURST, M.K. 2000. Ulteriori note sulla riproduzione della verdesca, Prionace glauca, e un modello migratorio postulato nell’Atlantico meridionale. Ciência e Cultura. 52(2):114-120.
Unione Internazionale per la Conservazione della Natura – IUCN. 2008. Lista rossa delle specie minacciate. IUCN, Cambridge. www.iucnredlist.org. (último acesso em: 05/20/2009).
KREBS, C.J. 1989. Metodologia ecologica. Harper & Row Publishers, New York, 654 p.
LE BRASSEUR, R. J. 1964. Contenuto dello stomaco della verdesca (Prionace glauca L.) preso nel Golfo di Alaska. J. Fish. Res. B. Can. 21:861-862.
MACNAUGHTON, R., ROGAN, E., HERNANDES-GARCIA, V. & LORDAN, C. 1998. L’importanza dei cefalopodi nella dieta delle verdesche (Prionace glauca) a sud e a ovest dell’Irlanda. ICES C. M. 7:1-12.
MCCORD, M.E. & CAMPANA, S.E. 2003. Una valutazione quantitativa della dieta della verdesca (Prionace glauca), al largo della Nuova Scozia, Canada. J. Northw. Atl. Fish. Sci. 32:57-63.
NAKANO, H. & SEKI, M.P. 2002. Sinossi dei dati biologici sulla verdesca, Prionace glauca Linnaeus. Bull. Fish. Res., 6:18-55.
PINKAS, L., OLIPHANT, M.S. & IVERSON, I.L.K. 1971. Abitudini alimentari del tonno bianco, del tonno rosso e del bonito nelle acque californiane. California Department of Fish and Game, Fish. Bull. 152:1-105.
ROPER, C.F.E. & YOUNG, R.E. 1975. Distribuzione verticale dei cefalopodi pelagici. Smiths. Contrib. Zool. 209:1-51.
STEVENS, J.D. 1973. Contenuto dello stomaco della verdesca (Prionace glauca L.) al largo dell’Inghilterra sud-occidentale. J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 53:357-361.
STRASBURG, D.W. 1958. Distribuzione, abbondanza e abitudini di squali pelagici nel centrale. Oceano Pacifico. United States Fishery and Wildlife Service. Fish. Bull. 58:335-361.
TRICAS, T. C. 1979. Relazioni tra lo squalo azzurro, Prionace glauca e le sue specie preda vicino all’isola di Santa Catalina, California. Fish. Bull. 77(1):175-182.
VASKE, Jr., T. & RINCÓN FO, G. 1998. Conteúdo estomacal dos tubarões azul (Prionace glauca) e anequim (Isurus oxyrinchus) em águas oceânicas no sul do Brasil. Rev. Brasil. Biol. 58(3):443-450.
0 commenti