Frontières en neurologie

Contexte

Le test d’impulsion vidéo de la tête (vHIT) est un test clinique objectif informatisé de la fonction du canal semi-circulaire qui a une large application pour les pathologies cliniques où de nombreux troubles vestibulaires et centraux sont impliqués (1). Le vHIT a deux sorties objectives principales à considérer sur la pratique clinique. Le premier est la relation mathématique entre la vitesse de l’œil et de la tête pendant la période de phase lente (1) connue sous le nom de gain du réflexe vestibulo-oculaire angulaire (aVOR) (2), et le second est le timing, le regroupement et les caractéristiques de vitesse des réponses oculaires saccadées produites pendant les périodes de phase lente ou rapide (3).

Il a également été largement admis que la présence d’une valeur inférieure du gain aVOR – correspondant à des situations où la vitesse oculaire en phase lente est inférieure à la vitesse de la tête la plupart du temps – est un indicateur direct d’hypofonctionnement vestibulaire (1).

À l’heure actuelle, il n’existe aucune preuve d’autres types d’altération des relations entre la tête et la vitesse oculaire ayant une signification clinique en utilisant le vHIT. Dans ce rapport de cas, nous présentons deux cas cliniques dans lesquels la vitesse oculaire s’est avérée systématiquement augmentée par rapport à la vitesse de la tête, afin de demander si cette augmentation est un indicateur direct de dysfonctionnement vestibulaire périphérique, ou seulement un artefact.

Présentation des cas

Cas I

Un homme de 74 ans avec le diagnostic de probable maladie de Menière (MD) selon les récents critères diagnostiques de la Société Bárány pour la MD (4), a présenté 5 ans de progression de crises de vertige récurrentes avec une plénitude d’oreille et des acouphènes concomitants. Le patient présente également une légère perte auditive bilatérale à large fréquence selon les critères du Bureau International d’Audiophonologie (BIAP) de 1997. Un traitement médical à base de bétahistine (24 mg/12h) et, sur demande, de sulpiride (50 mg) a permis de bien contrôler ses vertiges et les symptômes associés. Au cours de ces 5 années, le patient s’est présenté périodiquement dans une clinique tertiaire de neurotologie pour suivre l’évolution de sa MD probable.

En dehors de la perte auditive légère, aucune déficience visuelle significative ou autre altération n’a été trouvée au cours de ces 5 années sur l’examen otoneurotologique du patient : des mouvements oculaires normaux, une poursuite lisse et un mouvement saccadique ont été trouvés, ainsi qu’une absence de désalignement oculaire sur le test de déviation de skew et aucun nystagmus spontané. Les autres examens neurologiques et les images par résonance magnétique (IRM) cérébrale étaient également normaux pour ce patient.

Tests vestibulaires instrumentaux

La fonction du canal semi-circulaire du patient a été surveillée pendant les 5 années de développement du vertige récurrent à l’aide d’appareils vHIT ICS Impulse™ (Otometrics A/S, Taastrup, Danemark). Les explorations vHIT ont toujours été réalisées par un neurotologue senior, mais en raison de la période de 5 ans, différents dispositifs matériels ICS Impulse™ et versions logicielles ont été utilisés pour l’examen du patient : Pour l’examen de 2013, un dispositif matériel ICS Impulse™ avec une connexion FireWire et une version logicielle 2.0 a été utilisé ; pour l’examen de 2015, le matériel a été remplacé par un dispositif matériel ICS Impulse™ à bus série universel (USB) avec une version logicielle 2.0, pour l’examen de 2016, le logiciel a été mis à jour à 3.0, et pour l’examen de 2018, la version 4.1 a été utilisée. Les données recueillies au cours de ces années ont été exportées et ré-analysées avec la version 4.1 d’ICS Impulse™, ceci a été fait pour éviter un éventuel biais d’analyse dans les données présentées dans cet article en raison de possibles différences sur les méthodes de calcul du gain entre les différentes versions d’ICS Impulse™ utilisées pour recueillir les données au fil du temps. Pour tous les tests vHIT utilisant ces différents appareils vHIT, le patient a montré un gain aVOR accru dans les deux canaux horizontaux (Figure 1). Notez que le gain aVOR calculé par (version 4.1) le logiciel Impulse™ est le rapport entre l’aire sous la vitesse oculaire désaccadée et l’aire sous la vitesse de la tête pendant l’impulsion, et qu’il s’agit donc d’un gain d’aire.

Figure 1. Réponses du VHIT obtenues pour le même patient (cas I) par le même examinateur au cours d’une période de 5 ans avec des épisodes récurrents de vertiges. Différentes versions et modèles du même fabricant ont été utilisés pour suivre ce patient sur cette période. Des réponses oculaires améliorées avec une vitesse de pointe oculaire maximale plus élevée et des valeurs de gain aVOR supérieures à 1 ont été observées dans toutes les mesures. Les réponses oculaires améliorées observées ont des résultats asymétriques au sein de la même année d’exploration et entre les années. Notez également que la première année (2013), les réponses oculaires améliorées étaient principalement à gauche, et la dernière année (2018), principalement à droite. Pour chaque tracé vHIT, l’axe x représente le temps en échantillons (avec une fréquence d’échantillonnage de ~250 Hz). L’axe y représente la vitesse en degrés/seconde. Les traces orange indiquent la vitesse de l’œil et les traces bleues la vitesse de la tête.

La valeur minimale du gain aVOR a été mesurée pour le canal horizontal gauche en 2016 (gain de 1,11), et la valeur maximale du gain aVOR de 1,65 a été mesurée pour le canal horizontal droit en 2016. Au cours des 5 années de test, une vitesse oculaire significativement améliorée, avec pour conséquence un gain aVOR amélioré, a toujours été constatée. La valeur du gain aVOR a fluctué, à la fois pour les tests du même côté et aussi d’un côté par rapport à l’autre. Le côté présentant le gain le plus élevé est passé du côté gauche en 2013 au côté droit en 2018.

En 2018, nous avons également effectué des tests oculomoteurs, y compris le test d’interaction visuo-vestibulaire (VVOR) (5), en utilisant le même équipement de test vHIT pour obtenir des enregistrements précis des mouvements oculaires. Lors de ces tests oculomoteurs, aucune erreur de position ou de suivi n’a été constatée. Pour le test des mouvements oculaires saccadés, des mouvements oculaires saccadés à grande vitesse ont été enregistrés (figures 2D-F).

Figure 2. Réponses au test VVOR et au test de réponse oculaire saccadique enregistrées lors de la visite de 2018 du patient du cas I (enregistrements vHIT présentés dans la figure 1). Le panneau A (VVOR PLOT) montre une vitesse oculaire accrue par rapport à la vitesse maximale de la tête. Dans les panneaux du milieu, le gain mesuré montre des valeurs de gain supérieures à 1 pour les rotations des deux côtés, observées dans la régression linéaire entre les vitesses de l’œil et de la tête (C : VVOR GAINS) et sur la transformée de Fourier rapide (B : VVOR FFT). Ces réponses oculaires améliorées ont été observées principalement, mais pas uniquement, à des fréquences plus élevées (>1,5 Hz). Les panneaux D-G (RESPONSES SACCADIQUES OEIL) montrent des résultats normaux sur le test de réponse saccadique mesuré sur le même patient dans la même session avec le même dispositif vHIT et le même étalonnage, sans preuve d’imprécision oculaire du patient ou d’étalonnage défectueux du dispositif vHIT.

Pour le test VVOR (figures 2A-C), une vitesse oculaire améliorée bilatérale a été observée. L’analyse mathématique de la réponse de la vitesse oculaire VVOR désaccadée (5) a montré une valeur de gain VVOR positive de 1,35 pour le côté droit et de 1,4 pour le côté gauche, mesurée à une fréquence de stimulation de ~1,8 Hz. Cela montre que l’augmentation de la vélocité oculaire sur le vHIT à haute vélocité était accompagnée d’une augmentation de la vélocité oculaire sur le test VVOR à basse vélocité.

Cas II

Une femme de 45 ans avec le diagnostic de 10 ans de progression d’une maladie de Menière de type I bilatérale certaine (4), selon la classification de Lopez-Escamez (6), avec des crises récurrentes de vertige et de perte auditive contrôlées symptomatiquement avec du sulpiride (50 mg) à la demande, a été adressé à l’unité des implants cochléaires d’un centre hospitalier tertiaire comme candidat possible à l’implantation cochléaire, en raison d’une perte auditive profonde (1997 BIAP) dans l’oreille gauche et d’une perte auditive fluctuante modérée-sévère (1997 BIAP) dans l’oreille droite. L’épisode de vertige le plus récent s’est produit 10 jours avant sa visite à l’unité d’implantation cochléaire. L’examen otoneurotologique n’a révélé aucune déficience visuelle ou autre altération ; des mouvements oculaires normaux, une poursuite lisse et des mouvements saccadés normaux, l’absence de désalignement oculaire au test de déviation en biais et l’absence de nystagmus spontané ont également été constatés, malgré la récence de la dernière crise de vertige. Les autres examens neurologiques et l’IRM cérébrale standard étaient également normaux pour ce patient.

En plus des mêmes tests que pour le cas I, en raison du diagnostic de MD bilatérale, le patient avait reçu 3 mois auparavant un examen IRM 3 Tesla de l’oreille interne utilisant la séquence IRM HYDROPS (7) : cette séquence est basée sur la soustraction numérique des images produites par la diffusion temporelle différente du gadolinium le long des fluides de l’oreille interne. Cette IRM a montré un hydrops endolymphatique cochléaire et vestibulaire bilatéral avec une prédominance de l’hydrops du côté gauche, comme on peut l’observer sur la figure 3.

Figure 3. Séquences de l’oreille interne en IRM à trois Tesla en projection axiale obtenues chez le patient cas II en utilisant la séquence IRM HYDROPS reconstruite sur des séquences IRM normales. Les flèches bleues indiquent l’hydrops endolymphatique cochléaire qui est radiologiquement présent sur les deux oreilles internes, mais principalement sur le côté gauche. Les flèches orange indiquent l’hydrops endolymphatique vestibulaire, également présent des deux côtés, mais encore une fois plus important du côté gauche. Avec la technique des séquences HYDROPS, les volumes endolymphatiques normaux ne sont pas représentés et ce n’est que lorsqu’il y a un hydrops endolymphatique significatif (radiologiquement) qu’il apparaît sur les séquences HYDROPS sous forme de volumes de couleur noire. Pour cette figure, les images des séquences HYDROPS ont été automatiquement ajoutées aux structures normales de l’IRM pour permettre une identification plus facile des autres références anatomiques proches des images axiales de l’IRM de l’oreille interne.

Test vestibulaire instrumental

Le test vestibulaire instrumental a été réalisé par le même neurotologue senior à l’aide d’un vHIT ICS Impulse™ USB version matérielle avec une version logicielle 4.1 : cet appareil était un appareil différent de celui utilisé dans le cas I. La figure 4 montre des réponses de vélocité oculaire vHIT améliorées pour les deux côtés, avec une valeur de gain aVOR de 1,14 sur le test de la fonction du canal horizontal droit et de 1,05 pour le côté gauche. Dans ce cas, l’étalonnage du vHIT a été répété quatre fois avec des valeurs de gain améliorées similaires obtenues, et un cinquième étalonnage a été effectué avec les paramètres d’étalonnage du système par défaut, donnant également des valeurs de gain aVOR similaires. Le test VVOR a également été effectué sur ce patient à l’aide du dispositif vHIT ICS Impulse™, trouvant une réponse de vitesse oculaire améliorée pendant le test VVOR avec une valeur de gain VVOR mesurée (5) de 1,39 pour le côté gauche et de 1,35 pour le côté droit.

Figure 4. Réponses améliorées de la vitesse oculaire au vHIT (A,B) et au VVOR (C) obtenues chez le patient du cas II, similaires aux figures 1, 2 pour le patient du cas I. Pour chaque tracé vHIT, l’axe x représente le temps en échantillons (avec une fréquence d’échantillonnage de ~250 Hz). L’axe y représente la vitesse en degrés/seconde. Les traces oranges montrent la vitesse de l’œil et les traces bleues la vitesse de la tête. HIMP : paradigme d’impulsion de la tête (test standard).

Pour les deux cas présentés dans cet article, les patients ont donné leur consentement écrit pour publier les résultats obtenus à partir de leurs examens cliniques et des tests instrumentaux.

Discussion

La première considération est que cette réponse de vitesse oculaire améliorée pourrait être le résultat d’un artefact ou d’un dysfonctionnement du dispositif vHIT. La cohérence des réponses de vitesse oculaire améliorée fournit un argument fort contre le dysfonctionnement du dispositif, car différents dispositifs vHIT ont été utilisés pour tester ces patients. La présence de certains artefacts situationnels est à nouveau peu probable en raison de la cohérence des réponses de vitesse oculaire améliorée chez le même patient : cette cohérence suggère que la constatation dépend d’une altération de la réponse du patient.

Mantokoudis et al. (8) ont documenté les artefacts dans les tests vHIT, et ont également quantifié cette réponse de gain aVOR améliorée comme une constatation cohérente obtenue dans 3 % des réponses vHIT pour les patients souffrant de dysfonctionnement vestibulaire aigu. Ces auteurs ont suggéré qu’un étalonnage inadéquat pourrait être la cause de ce résultat sous cette constatation, mais les auteurs de cet article ont également reconnu que des réponses oculaires à gain accru pouvaient être observées lors d’un dysfonctionnement cérébelleux ou d’une adaptation du VOR à une correction hyperopique des lunettes (8, 9). Il n’est pas facile de distinguer quand cette constatation est un artefact ou quand elle est un véritable signe d’altération de la réponse impulsionnelle de la tête. Cette ambiguïté et les résultats observés dans les cas présentés – dans le premier rapport de cas, la cohérence dans le temps avec les fluctuations de la réponse intra- et inter-œil, et dans le second cas la persistance d’une valeur de gain aVOR améliorée après 5 recalibrations – suggèrent qu’un artefact de calibration a une faible probabilité d’expliquer nos résultats.

Un autre argument contre l’erreur de calibration comme cause du gain amélioré est l’asymétrie entre les côtés observée sur les résultats vHIT et VVOR obtenus sous la même calibration qui a été observée sur les deux cas I et II. Théoriquement, un calibrage incorrect devrait affecter les deux côtés sur le même test (avec une valeur inverse). Cela n’a pas été le cas chez ces patients : voir la figure 1 pour 2018 où le gain aVOR gauche est de 1,27 et la vitesse oculaire maximale de pointe inférieure à 250 deg/s, mais le gain aVOR droit est de 1,49 avec de nombreuses réponses supérieures à 250 deg/s et une vitesse oculaire maximale de 300 deg/s. Il est difficile d’expliquer comment une erreur systématique de calibration peut affecter principalement un côté dans certaines mesures mais les deux côtés dans d’autres mesures.

De plus, une erreur systématique de calibration devrait affecter les réponses vHIT et VVOR dans des proportions comparables. Une erreur systématique ne devrait pas produire un gain aVOR pour un côté sur vHIT et un gain différent sur VVOR. Cela peut être observé dans la figure 4, où le gain était de 1,05 pour les impulsions vHIT vers la gauche mais de 1,14 pour les impulsions vers la droite, alors que les gains VVOR étaient plus élevés du côté gauche que du côté droit (1,39 contre 1,35). En dehors d’une erreur de calibration, d’autres artefacts possibles tels que l’orientation spatiale de la tête du patient ont été précédemment évalués et écartés par d’autres auteurs comme modificateurs éventuellement significatifs des valeurs de gain sur des sujets normaux (10).

En plus de ces hypothèses, pour minimiser le risque d’artefact dans l’enregistrement vHIT de ces patients, une méthodologie d’exploration rigoureuse a été utilisée dans les deux cas : des mesures répétées ont été effectuées pour chaque examen, en vérifiant toujours que les lunettes étaient bien fixées à la tête du patient pour éviter le glissement des lunettes, et la calibration du dispositif a toujours été effectuée avant chaque répétition.

Avec une possibilité raisonnable que les réponses oculaires améliorées ne soient pas causées par un artefact, la caractéristique clinique commune présente dans les deux cas est un dysfonctionnement vestibulaire récurrent. Les fluctuations du gain de l’aVOR dans le temps, assez similaires aux fluctuations audiométriques observées chez les patients MD, enregistrées dans le cas I par le vHIT et la présence dans le cas II de preuves radiologiques d’un hydrops endolymphatique bilatéral suggèrent que l’hydrops endolymphatique pourrait être la cause des réponses de vitesse oculaire améliorées. Curthoys et al. ont également présenté récemment des preuves cliniques pour soutenir cette idée que l’hydrops pourrait être une cause possible de ces réponses de vitesse oculaire accrue (11).

Nous avons émis l’hypothèse (et vérifié par une modélisation dynamique des fluides) que d’un point de vue hydro-mécanique, il est plausible qu’une augmentation du volume endolymphatique puisse provoquer une augmentation de la pression effective sur la cupule du canal semi-circulaire horizontal hydropique pendant une impulsion horizontale de la tête. Cela produirait un signal vestibulaire afférent accru dépendant directement de la magnitude de l’hydrops endolymphatique. Cette hypothèse sur les effets d’un volume accru sur les récepteurs vestibulaires a été simulée avec succès avec des modèles informatiques du canal semi-circulaire horizontal (12).

Les deux cas présentés présentent certaines limites. Malgré la présence de vertiges récurrents dans les deux cas, seul le deuxième cas a le diagnostic de MD définitif selon les critères de Lopez-Escamez et al. (4). L’absence de fluctuations auditives objectives dans le premier cas a limité le diagnostic de MD à un niveau probable. Une deuxième limitation est la période relativement longue de 3 mois pour le deuxième cas entre l’IRM HYDROPS et le test vHIT, ce qui signifie que la magnitude de l’hydrops ne sera pas la même que l’hydrops mesuré sur l’IRM. Une troisième limite est que, malgré l’utilisation du gain aVOR comme mesure directe de l’amélioration des réponses de la vitesse de l’œil, l’inspection de certains des graphiques montre l’absence d’une corrélation évidente entre la vitesse de pointe maximale de l’œil et de la tête et le paramètre de gain aVOR. Par exemple, dans le graphique de gauche pour l’année 2016 (figure 1), la réponse de vitesse maximale de l’œil semble être plus élevée (300 degrés/s) alors que la vitesse maximale de la tête n’était que de 150 degrés/s. Néanmoins, le rapport mesuré par l’indicateur de vitesse maximale de l’œil (ou de la tête) n’est pas le même. Néanmoins, le rapport mesuré par la valeur du gain aVOR (zone) n’est que de 1,11. Cette constatation suggère que le gain aVOR (en utilisant la surface) n’est pas la meilleure façon de quantifier les réponses de vitesse oculaire améliorées.

En tenant compte de toutes ces questions, nous suggérons que les réponses de vitesse oculaire améliorées lors des tests d’impulsion de la tête sont un signe clinique qui est corrélé avec l’hydrops endolymphatique vestibulaire, et cette amélioration devrait être évaluée dans des recherches contrôlées supplémentaires.

Déclaration d’éthique

Ce rapport de cas a été réalisé conformément aux recommandations du comité d’éthique local de l’hôpital Universitario Donostia avec le consentement éclairé écrit de tous les sujets, conformément à la Déclaration d’Helsinki.

Contributions des auteurs

IC, AB et JR-M ont édité le manuscrit. JR-M a recueilli les données cliniques.

Financement

IC reçoit un financement d’une subvention conjointe de la Garnett Passe and Rodney Williams Memorial Foundation : cette subvention finance le salaire d’AB.

Déclaration de conflit d’intérêts

IC est un consultant non rémunéré de GN Otometrics (Taastrup, Danemark), et a reçu un soutien de GN Otometrics pour la participation à des conférences et des ateliers.

Les autres auteurs déclarent que la recherche a été menée en l’absence de toute relation commerciale ou financière qui pourrait être interprétée comme un conflit d’intérêts potentiel.

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